20XX年の東京副都心、新宿。料理学校に通う恭平は、いきなり激しい銃撃戦に巻きこまれた。凶悪そうな男にデザートイーグルを乱射した少女を見た恭平は、彼女の腕に翼のような刻印があるのを見る。後日、恭平は巨大トレーラーで4人の少女と出逢う。その中の1人、ジョウをどこかで見た気がする恭平は…。

トレーラーから白い二足歩行型戦闘サイボット・ジャンゴが起動し、首都高を疾走してジョウのもとへ駆けつけた。だが、あと少しのところで敵を取り逃がしてしまったジョウ。恭平はジョウに責任をとらされて、ともに渋谷センターストリートへ行くことになる。そこは警察も見放した、治安放棄地区だったが…。

ジョウとメグに、ある男の身柄を拘束するという指令が与えられた。しかし、新宿の街で発見したその男・ウォンは、あらぬことを絶叫する壊れた男だった。そこに謎の男が現れ、注射でウォンを仮死状態にしてしまう。ウォンを乗せた救急車をタクシーで追跡したジョウとメグは、品川の工業地帯にたどり着く。

カプセルに入れられたウォンを乗せて走る貨物列車。そこへ潜り込んだメグは、同時に乗っていた謎の男から、この事件の背後に政府ぐるみの恐るべき計画が潜んでいたことを聞かされる。捕らわれたメグの行き先をキャッチし、トレーラーで現場に急行するジョウたち。そこに新勢力も襲来し、列車上で激しい銃撃戦が展開する。

潜入捜査のため、有名なお嬢様女学校・聖ルチアナ学園に潜り込んだメグ。その捜査の目的は、「白蘭」幹部の娘が原因不明の錯乱を起こした謎の解明だった。女生徒たちからカリスマ的に慕われている美少女アンジェリークと、彼女の主宰している「イシュタークラブ」が怪しいとにらんだメグだったが…。

苦難続きのメグを助けようと、ジョウもまた学園への潜入捜査に加わった。セイたちの情報から、どうやら食べ物が怪しいとわかったものの、アンジェリークに意地悪な詰問をされるメグ。窮地に立たされたメグを救ったのは撫子だった。そんな中始まった水泳の時間、ついに悪魔がメグとジョウの前に姿を現した。

ある夜、池袋に出かけた恭平の前に人間サイズの巨大カラスが出現、クラスメイトの志穂をさらっていってしまう。恭平はトレーラーに駆け込んで、ジョウたちに救出を訴える。メグたちはその話を信じなかったが、ジョウは恭平とともに池袋へと出かける。ところが、2人の後をつけてきたメグもそのカラスにさらわれて…。

人間カラスが狙う「白蘭」の秘密は、恭平の体内へと移された。セイと対立したジョウは。切り札となる恭平に手錠をかけて逃走し、メグを取り戻そうとウルトラ東京タワーに向かって進む。しかし、セイの出した非情な指示によって、東京中の「白蘭」配下が追っ手となって、ジョウに攻撃を仕掛けてきて…。

YOKOHAMA中華街近くに停泊する豪華客船。メグとエイミーを伴ってパーティ会場にやって来たセイは、「白蘭」の長老で最高権力者である祖父に出迎えられる。今回の宴席の目的は、白蘭と対立する「黒蓮」との和解統合だ。そのためにはセイと黒蓮2代目リーダー・ジェイの婚姻が必要だと祖父から言われ、セイは驚く。

ジャンゴが整備に入り、ジョウたち4人に休息が訪れた。退屈しのぎにネットにアクセスしたエイミーは、いくつもの自分のアイコラ動画を発見する。さっそく発信源を突き止めようと、恭平と2人で秋葉原に赴くことに。だが、ネットカフェからアクセスを始めたエイミーの前に、謎のウェルカム・メッセージが出現する。

大阪駅を発車した終電の前に、無人列車が迫り来る。衝突した電車はビルを突き抜け、凄惨な事故が発生した。その直後、阪神警察にテロリストとおぼしき男から、大阪そのものを潰すという主旨の犯行声明の電話が入る。厳戒態勢の中、格闘技興行を仕切る関西白蘭幹部の依頼で、選手護衛の任務についたジョウが大阪に現れる。

阪神警察に連行されたジョウは、元レディースのアタマである刑事・勝鷹音に取調べを受けていた。セイが迎えに来たことでジョウは釈放され、モンスターの死体もあがって騒動は落ち着くかに見えた。だが、過去のモンスター事件と関わりのある製薬会社のトラックを見たセイたちは、東京からトレーラーを呼び寄せる。

大阪の街を蹂躙したテロリストの巨大ロボット。阪神警察も多大な被害を受け、犠牲者の墓参りをする鷹音の前に、ジョウが現れる。事件は、今1本の糸で結ばれようとしていた。次なる敵の目標は、「だんじり祭り」だ。自らの手で借りを返そうと誓う鷹音は、元配下のレディース軍団に招集をかける。

ニューヨークの街で、メグは3人の孤児たちと盗みで暮らしを立てていた。ある日子供たちは、傷ついて気絶した正体不明の長髪の女がハドソン川を流れて来たのを見つけて介抱する。仲間ではない者に情けをかけたことを怒るメグ。だが、そこへ突然、彼らの住処の屋根を引き剥がし、酷薄そうな美貌の女が飛び込んできた。

東京湾沿岸に建設された巨大レジャー島「ファインディング・トレジャー・アイランド」。その完成披露日、招待客の中に4人と恭平、そして「白蘭」のメカニックのレオの姿があった。水着姿ではしゃぐ彼らだったが、突然場内アナウンスが流れ、招待客は全員一時退出するように指示される。不審に思ったジョウたちは…。

夜、うっそうと繁る深い森の中で、ジョウは見えない敵の存在に焦っていた。気配を感じて駆け付けた場所には、敵がいた印だけが残されていた。その数時間前、ジョウは断続的に襲う耳鳴りと頭痛に悩まされ、不吉な予感を覚えていた。ジョウはレオとともに、情報収集のため山間の工事現場に赴いたのだが…。

ジョウたちを襲ったのは、巨大な鬼のようなサイボットだった。戦いの最中、崖下の蛍の乱舞する不思議な河原に落下したジョウ。そこに現れたのは、刀を持った落武者風の侍だった。ジョウは侍と話すうちに、彼が昔「鋼鬼」退治のために村に雇われたが、それを果たせなかったことを知る。そこへ再びサイボットが現れて…。

やくざの車を襲い、組長に重傷を負わせた男、明王。彼は対立組織の鉄砲玉で、全身を改造したサイバロイドであり、恭平の中学時代の親友だった。偶然恭平と出会った明王は、報復に現れた先ほどの組織員の銃撃から恭平をかばい、血を流すことなくやくざを倒す。彼らは互いの境遇の違いに驚きつつ、過去を回想するのだった。

東京見物にやって来た鷹音。浅草三社祭で、レオと鷹音は女性を狙った連続通り魔事件に遭遇する。次の日、人気ドラマの公開ロケを見るため、東京のメディアシティ・Jウッドにあるメディアコンプレックスタワーにレオを伴って訪れた鷹音。ロケの最中、登場人物に異常に感情移入した鷹音は、その場で暴れ始め…。

メガハイウェイを駆け抜けていく暴走族。だが、RAPTの投入した新型パトカーが彼らを惨殺していった。交通法規を強制執行するその無人パトカーは、実はジャンゴ並みの戦闘力を持つサイボットだった。エイミーはRAPTにハッキングをかけるが、暴走パトカーは次の標的を、エイミーの乗るトレーラーに定めていた。

鷹音が大阪へと戻った日、大都庁舎が爆破され、総知事たちが死亡するという大事件が発生した。一方、中華街ではセイが幹部会議で「光る脳」に関する情報収集を中断するよう指示を受けていた。釈然としないままトレーラーに戻ったセイは、ジョウたちに契約の終了を告げ、恭平にも別れのメールを打つのだが…。

新しい総知事に就任したグレンフォードにより、犯罪者の病巣を一掃するという名目で完全に外部から隔絶された東京。宿敵マリオとの戦いに敗れたジョウの身体は研究所に移され、科学者の調査を受けていた。その姿を見つめるグレンフォード。彼は、ジョウと組織ZEROにまつわる意外な関係を明かし始める。

東京湾に浮上した巨大潜水空母。宿的・ジョウと決着を付けるべく、マリオはメグを人質に取り、ジョウをおびき寄せる。彼女らを作り出した組織ZEROの科学者たちは、最高性能をもったエンジェル同士の戦いの行方を見届けようとしていた。そんな中、ジョウは立ちはだかるガードサイボットを撃ち倒し、メグのもとへと急ぐ。

ZEROの操る機動警察隊RAPTの統制下に置かれた東京。白蘭もその軍門に下ったため、セイは抵抗する術を失うが、白蘭の長老は「自ら最良と信じる道を行くように」と、セイの心の迷いを取り去る。一方、ZEROの東京制圧作戦は最終段階に入っていた。彼らの目的は、東京で人間を家畜化する実験を進めることだった。